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帕尔斯是一个富饶而又强大的国家，百姓们在此安居乐业，国泰民安。然而，异教徒之国鲁西达尼亚的铁蹄踏破了帕尔斯的宁静，纷飞的战火烧毁了辛苦维系的和平。帕尔斯在战场之上节节败退，丢掉了大片的疆土，国家走到了灭亡的边缘，王子亚尔斯兰（小林裕介 配音）亦不得不踏上逃亡的旅途，一路上保护着他的，是忠诚而又强壮的骑士达龙（细谷佳正 配音），两人相互扶持，是否能够完成复国的愿景呢？那尔撒斯（浪川大辅 配音）、耶拉姆（花江夏树 配音）、奇夫（大桥贤一郎 配音），一路上，亚尔斯兰结识了一群愿意跟着他出生入死的好友，他们相互信赖，相互依靠，彼此之间结下了深厚的友谊。在重重的困难之中，一行人艰难的向着王都进发。
操作赛艇的“推进手”与使用水枪攻击对手的“射手”两人一组乘坐摩托赛艇，横越水面的运动“喷射竞速”成为主流的世界。母亲是传说中的推进手，自己也梦想成为喷射竞速选手的波黄凛，离开故乡所在的岛，来到了东京浅草。她在那里遇到了冰山美少女苍井美沙，两人成为了搭档。她们在与对手们展开竞争的同时，也逐渐加深着彼此的牵绊。
市立见泷原中学，又迎来平静祥和的一天。就读于二年级的女孩鹿目圆（悠木碧 配音）和朋友美树沙耶加（喜多村英梨 配音）、志筑仁美（新谷良子 配音）尽情讨论恋爱的话题，享受少女的快乐青春。这时班上转来了名叫晓美焰（斋藤千和 配音）的新生，这个带着些许神秘气质的女孩让小圆颇感疑惑。与沙耶加下学回家路上，小圆听到呼救声，声音来自一只浑身伤痕累累的未知生物，而追杀它的正是晓美焰。危急时刻，她们得到同为见泷原中学学生的魔法少女巴麻美（水桥香织 配音）的帮助，进而得知那只名叫丘比的生物有能够帮助人变成魔法少女的能力。少女们无意间开启了通往另一个世界的大门……
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
